Daxter è una prospettiva completamente nuova sull'universo di Jak e Daxter, mettendo Daxter come protagonista e permettendo finalmente ai giocatori di vestire i panni del divertente amico. Daxter mira a stabilire uno standard per i giochi di azione con personaggi sulla PSP, mentre guida l'universo di Jak e Daxter in nuove direzioni, consentendo ai giocatori di vederlo da una prospettiva completamente diversa.

Il gioco si svolge durante i due anni in cui Daxter cerca di trovare e liberare Jak, che è stato catturato durante gli eventi che hanno portato all'inizio di Jak II. Daxter si ritrova ora da solo, in un luogo sconosciuto, e si rende rapidamente conto che essere piccolo e peloso non è esattamente vantaggioso per le sue possibilità di sopravvivenza.

Daxter accetta un lavoro come disinfestatore per combattere una misteriosa infestazione di insetti. Esplora parti di Haven City e raccoglie indizi per trovare Jak.